У зв’язку з необхідністю підготовки пілотів до управління таким незвичайним літаком, як МіГ-25, був розроблений і випробуваний навчальний варіант нового МіГ. Прототип був розроблений на базі перехоплювача. Інтерес до близнюка висловив і замовник – авіація ППО. Офіційно літак був створений рішенням Військово-промислової комісії при Раді Міністрів СРСР від 7 липня 1965 року.
Носова частина літака до лонжерона №1 була перероблена для розміщення в ній кабіни інструктора.
Серійне виробництво МіГ-25ПУ почалося в 1970 році в Горькому, яке тривало до 1985 року. Всього було випущено близько 180 екземплярів цих машин.